Este espacio, abierto al público el 1 de julio de 1975, fue diseñado por el arquitecto Jorge Agostoni y está orientado a la exhibición de piezas arqueológicas encontradas en el sitio, así como a ofrecer una panorámica general sobre los grupos que se asentaron en la región durante la época prehispánica.

En 2005, se restructuró el recinto, bajo una propuesta más apegada a conservar la colección lítica, se ideó un nuevo discurso museográfico, con el cual se incrementó el acervo en exhibición, y se diseñó una maqueta a escala de la ciudad prehispánica perfectamente orientada.

Cuenta con dos salas de exhibición permanentes:

Sala 1

Presenta un enterramiento humano del periodo Clásico con su ofrenda, algunas piezas de cerámica, vasijas, orejeras, malacates y hachas de piedra verde, más la cronología de la ciudad olmeca de Tres Zapotes.

Sala 2

Se exhibe la colección escultórica, la cual está conformada por la cabeza colosal de Hueyapan, la Estela A —que contiene la cuenta total del calendario—, la Estela D y, la pieza más relevante del museo, la parte superior de la Estela C, la cual es la más antigua de Mesoamérica.

No cuenta con salas de exhibición temporales.

1 de julio de 1975